Основан в 1620 году в двух верстах от города в память об отражении набега литовцев и черкас. Назван в честь Алексия, митрополита Московского, в день поминовения которого была одержана победа, и по окатой (акатой) поляне, на которой были возведены первые здания. Сравнительно быстрое экономическое укрепление монастыря дало возможность уже в 1674 году построить здесь каменную церковь Алексия, митрополита. В 1700 году сюда из района кораблестроения был переведен Успенский мужской монастырь. К 1755 году монастырская церковь была частично перестроена и надстроена вторым этажом, где разместился Владимирский храм. В 1770-1780-е годы при архимандрите Сампсоне развернулось активное каменное строительство: были возведены кельи, трапезная, а также ограда с двумя воротами и четырьмя угловыми башнями, уже не выполнявшими оборонительных и сторожевых функций. В 1796-1798 годах еще раз полностью перестроили храм.

В 1804 году по проекту архитектора И.И. Волкова на пожертвования купчихи Е.В. Аникеевой началось строительство новой двухэтажной церкви: в 1812 году был освящен ее нижний престол во имя святого Алексия, в 1819 году - верхний Воскресенский.

На гравюре, во впервые опубликованном в 1859 году описании монастыря, все основные сооружения - уже кирпичные. В 1879 году старый обветшавший храм разобрали (сохранилась лишь колокольня). Из полученного кирпича в 1880 году была выстроена надвратная четырехъярусная колокольня. В 1898-1899 годах в первом ярусе на месте Святых ворот была устроена крестовая Сергиевская церковь (освящена в 1903 году), служившая домовой церковью настоятелю. На втором этаже помещался зал для народных чтений. В древней колокольне была устроена купель, которая использовалась при водосвятии.

С 1840-х годов монастырь был местом пребывания епископов Острогожских, викариев Воронежской епархии. Число послушников во все годы не превышало 25. С 1896 года в монастыре существовала двухклассная регентская школа, готовившая учителей для церковноприходских школ и руководителей церковных хоров. В канун революции в стенах монастыря, помимо церкви и колокольни, находилось значительное число кирпичных и деревянных корпусов. Двухэтажный настоятельский корпус переходом соединялся с Воскресенской церковью и одноэтажным зданием школы. Часть территории занимали захоронения: у северной стены находилось братское кладбище, вокруг церкви - могилы жертвователей и попечителей монастыря, среди них Тулиновы, Нечаевы, Дебольцевы.

В середине 1920-х годов в связи с закрытием Митрофановского монастыря сюда переместился центр религиозной жизни. С января 1926 года управляющим Воронежской и Елецкой епархиями стал видный иерарх Православной Церкви архиепископ Петр (Василий Константинович Зверев, 1876 - 1929), настоятелем монастыря - архимандрит Иннокентий (Иннокентий Пантелеймонович Беда, 1882 - 1928). Осенью 1926 года оба они вместе с группой верующих были арестованы и отправлены в Соловецкий лагерь особого назначения, где впоследствии скончались. В конце 1920-х годов был арестован следующий глава епархии - епископ Алексий (Алексей Васильевич Буй, 1892 - 1937), которому инкриминировали создание подпольной церковно-монархической организации. В 1930 году были арестованы и расстреляны настоятель монастыря архимандрит Тихон (Тимофей Ульянович Кречков, 1862 - 1930) и протоиерей Алексеевской церкви Федор Яковлев. Летом 1931 года решением исполкома облсовета Центрально-Черноземной области Алексеевский Акатов монастырь был закрыт.

Во время Великой Отечественной войны комплекс сильно пострадал, полностью были разрушены верхние ярусы надвратной колокольни. Впоследствии часть построек использовалась как жилые, с 1960 года покои архимандрита занимали художественные мастерские. В 1970 году монастырский комплекс был передан областному краеведческому музею. В это время директором музея историком А.П. Соловьевым и московским реставратором Б.Л. Альтшуллером было произведено исследование монастыря, как архитектурного комплекса, и выполнены эскизы реставрации колокольни XVII века. В 1986 году колокольня была отреставрирована Воронежской реставрационной мастерской. В 1989 году монастырь был возвращен Воронежской епархии. В течение двух лет территория была приведена в порядок: восстановлены церковь, стены с башнями и надвратной колокольней, возведены новые хозяйственные и жилые сооружения, воссоздано кладбище. В 1990 году монастырь был вновь открыт, но уже как женский. Ему была возвращена чтимая верующими икона «Живоносный источник» (1820) - одна и
з сохранившихся в музее (остальные иконы и утварь погибли во время войны в его запасниках).

Складывавшийся на протяжении трех столетий ансамбль состоит из разновременных кирпичных сооружений, обнесенных высокой стеной с тремя угловыми башнями и надвратной колокольней. В композиции доминирует стоящая в центре двухэтажная Алексеевско-Воскресенская церковь. Рядом находится старейшее здание Воронежа - колокольня (1674). В восточной части на месте старых построек располагаются новые, небольшой участок у северной стены занимает кладбище. На нем находится могильный памятник похороненному в стенах монастыря ученому-химику М.С. Цвету (1872 - 1919), а также памятники наиболее значительным иерархам церкви, перезахороненным сюда с Коминтерновского кладбища.

АЛЕКСЕЕВСКО-ВОСКРЕСЕНСКАЯ ЦЕРКОВЬ (1804-1819) представляет собой значительный памятник периода классицизма, в деталях которого заметно влияние нарождающейся эклектики. Эклектичный декор появился, вероятно, в период капитального обновления ее в 1844 году.

Двухэтажный объем состоит из квадратного в плане четверика, к которому с востока и запада примыкают одинаковые полукруглые апсиды. Четверик завершен невысоким восьмериком и куполом с восьмигранным основанием креста. Двухчастный западный притвор с открытыми лестницами на второй этаж - поздний: первый этаж был построен в конце XIX века, второй в 1990 году. Северный и южный фасады четверика обработаны арочными портиками на два этажа, подчеркивающими входы в храм. Тот же мотив повторен пилястрами на стенах апсид. Крупные прямоугольные окна, во втором этаже церкви - более высокие, помещена в одинаковые наличники, которые состоят из колонок с коринфскими капителями и сандрика со ступенчатым аттиком. Лепные накладки в поле аттика напоминают разорванный барочный фронтон. Ионические капители колонн в портиках дополнены гирляндами. Массивный венчающий карниз и фронтоны портика украшены крупными дентикулами. Декор притвора включает мотивы русского стиля.

Внутреннее пространство первого этажа церкви затеснено восемью столпами, поддерживающими крестовые своды. Центральное пространство второго этажа с экседрами в углах, где были хоры, перекрыто высоким восьмигранным сводом, обе апсиды - конхами. На первом этаже заново произведена роспись стен храма по штукатурке.

КОЛОКОЛЬНЯ (1674) разобранной Алексеевско-Владимирской церкви выстроена в соответствии с художественными принципами московской архитектуры XVII века. Здание в целом сохранилось. При реставрации в 1980-х годов были восстановлены лишь утраченная глава и заложенные ранее проемы.

Двухъярусная шатровая колокольня состоит из квадратного в плане четверика и высокого восьмерика. Шатер в нижней части - граненый, в верхней - конусообразный, увенчан небольшой луковичной главкой и прорезан люкарнами. Четверик и восьмерик разделены на ярусы поясами с поребриком и завершены карнизами с двухслойными городками. Городками выделены также арки звона. Углы восьмерика подчеркнуты лопатками, которые продолжаются на шатре плоскими гуртами. Арочные проемы четверика расположены в разных уровнях, в восточной стене - широкий проход в трапезную церкви. Полицы в основании восьмерика и основании шатра получили при реставрации дощатое покрытие с зубцами.

Внутри переход от четверика к восьмерику осуществляется с помощью тромпов. На ярус звона ведет деревянная лестница.

НАДВРАТНАЯ ЦЕРКОВЬ (1879-1880) выстроена в традициях классицизма. Разрушенные в войну цилиндрические верхние ярусы не восстановлены. Массивное двухэтажное основание колокольни вытянуто с востока на запад. Расположенный над его восточной частью четверик ныне завершен пологим куполом и пятью мелкими луковичными главками. Фасады основания декорированы фронтонами, опирающимися на сдвоенные пилястры. Южный фасад, к которому примыкал двухэтажный корпус, - глухой, на остальных окна с лучковыми перемычками скомпонованы по два и по три. Проходы в находившуюся здесь церковь Сергия Радонежского, акцентированные арочной нишей и фронтоном, ранее представляли собой три стрельчатые арки. Цветной штукатуркой выделены карнизы, рамки наличников и филенок.

Здание временно занимают мастерские и монастырская гостиница.

ОГРАДА МОНАСТЫРЯ (1772-1776) частично обновлена, частично заменена хозяйственными постройками, однако полностью сохранила первоначальное местоположение, определяющее контур монастырской территории неправильной формы. Монументально выглядит высокая северная стена, изгибающаяся вдоль улицы Освобождения труда. Она оштукатурена, покрыта на два ската и снаружи укреплена контрфорсами. Невысокие участки первоначальной ограды с двух сторон примыкают к угловой юго-западной башне, отреставрированной в 1990 году.

ЮГО-ЗАПАДНАЯ БАШНЯ представляет собой невысокий цилиндрический объем под островерхой шатровой кровлей с палицами; крыта жестью и украшена флажком. В сторону двора обращена дверь и два маленьких окна в разных уровнях. Арочные проемы разного размера имеют небольшие ступенчатые заглубления.

Оформление западного и восточного входов в монастырь, а также две более высокие восточные башни (круглая и восьмигранная) возобновлены с разной степенью достоверности.