Стоит вдоль улицы, ведущей к Акатову монастырю. Построена из кирпича на месте существовавшей здесь с 1700 года деревянной церкви. Строительство было начато в 1770 году. В 1771 году освящен придел Иоанна Воина в трапезной, в 1780 году - главный престол в честь Введения Марии во храме. Несколько позже к трапезной была пристроена колокольня, а к северному входу в храм - крыльцо-паперть. Основной объем стилистически относится к провинциальному барокко со свойственными для воронежской архитектуры 1770-1780 годов специфическими чертами декора. Архитектура колокольни принадлежит развитому барокко середины XVIII века и, вероятно, заимствована у столичной постройки. В конце XIX века к южному входу в храм пристроена крытая паперть, аналогичная северной, но в духе византийской архитектуры.
В 1905 году приход Введенской церкви насчитывал 77 дворов, где проживали 555 человек. Храм содержался на добровольные пожертвования. При церкви с 1887 года существовало попечительство, при нем столовая для бедных и ночлежный приют. В 1891 году была открыта женская приходская школа с рукодельными классами, где обучались от 37 до 55 учениц. Из священников Введенской церкви необходимо отметить В.П. Елисеева, прослужившего здесь 41 год, и Н.Г. Никонова, служившего с 1899 года до начала 1920-х годов, автора исторического очерка о храме.
Церковь была закрыта в начале 30-х годов. В предвоенные годы здание заняла артель промкооперации, с 1943 года его использовали под жилье, а еще позднее здесь разместились производственный цех и склады городского ремонтно-строительного управления.
В 1977 году архитектором Всесоюзного производственного научно-реставрационного комбината Г. Безруковой был выполнен проект реставрации. В начале 1990-х годов Введенскую церковь возвратили епархии, которая провела реставрационные работы.
Традиционная композиционная структура церкви включает храмовую часть с алтарем и папертями, трапезную, равную по ширине храму, и колокольню. Доминирует храмовая часть, которая относится к типу церквей «восьмерик на четверике». Стены высокого двусветного четверика с лучковыми завершениями разделены карнизом, соответствующим венчающему карнизу апсиды и трапезной. Стройный восьмерик, перекрытый сводом с люкарнами, несет световой восьмеричок с главкой.
Однотипный, но выразительный декор храмовой части, алтаря и трапезной, состоит из крупных и сочных деталей. Массивные многорядные карнизы одинакового рисунка опираются на рустованные пилястры, крепящие углы объемов и членящие стены трапезной и алтаря. Наиболее яркая деталь декора - наличники окон с лучковыми перемычками. Рамка наличника с ушами и замковым камнем поддерживает сандрик с завершением из крупных зубцов. Такое же завершение имеют верхние овальные окна на оси четверика.
Трехъярусная колокольня, состоящая из четвериков, значительно изящнее основной части церкви, ее детали мельче и разнообразнее. Стены первого яруса оформлены как пилястровые портики с треугольными фронтонами и арками входов. Антаблемент второго яруса с лучковыми фронтонами несут колонны, стоящие в выбранных углах четверика, и пилястры, расположенные по сторонам арочных ниш, в которые помещены окна с треугольным фронтоном в завершении. В ярусе звона колонны вынесены из тела четверика и объединены раскрепованным антаблементом. Венчает колокольню высокий четверичок, покоящийся на криволинейной кровле с люкарнами. Крыльца храма имеют вид портиков; их фронтоны перекликаются с фронтонами первого яруса колокольни. Северное крыльцо более открытое с угловыми колонками, капители которых повторяют капители колокольни, южное - прорезано арками, колонки лишь фланкируют углы.
Единое очень высокое внутреннее пространство храма завершено восьмигранным сводом со световым кольцом. Вертикализм подчеркивается глубокими нишами, объединяющими окна первого и второго света, а также выгянутостью ступенчатых тромпов под диагональными гранями восьмерика. На стенах храма фрагментарно сохранились росписи в виде картин в рамках и цветных полос, подчеркивающих архитектурные членения. На окнах первого этажа - решетки с волнисто-ромбическим раппортом. Четырехстолпная трапезная перекрыта системой крестовых сводов, опирающихся на крещатые столбы.
С 2000 года церковь действующая.