Первая церковь была построена на этом месте в 1647 году как храм Пушкарской слободы. Деревянный храм не раз горел и восстанавливался, пока в 1733-1763 годах не был заменен кирпичным. Придел в трапезной во имя Сергия Радонежского был освящен в 1752 году. В 1841 году на средства купца М.М. Клочкова в церкви был устроен придел во имя святой Пелагеи в честь ангела жены благотворителя. Рядом с иконостасом в приделе находилось резное изображение Иисуса Христа – «Христос в темнице» - редкое в православных храмах вообще и единственное в губернии. В 1854 году в Петербурге был утвержден, очевидно, тогда же осуществленный проект воронежского городского архитектора Михаила Ивановича Клейнера, предлагавшего обновить и на пять аршин расширить обветшавшее здание. К рубежу XIX- XX веков относится укрепление апсиды и строительство каменной ограды вокруг храма.

В 1875-1889 годах священником Богоявленской церкви был Евграф Дмитриевич Петров (1820 - 1905), впоследствии - его зять Евгений Алексеевич Дольский (1866 - 1922), талантливый проповедник и общественный деятель. Приход церкви в конце XIX века включал 70 дворов. В 1870-1880-е ггодах при храме была устроена богадельня для четырех человек, в начале XX века открыто церковноприходское училище. В начале 1930-х годов церковь была закрыта, а здание передано горпромкомбинату, и до конца 1980-х годов в нем находился швейный цех. Ныне оно вновь принадлежит епархии, ведутся восстановительные работы.

Высокий четверик храмовой части и полукруглая апсида рядом с ним сохранились от барочной постройки середины XVIII века. К первоначальному периоду строительства относится, вероятно, и нижняя часть трехъярусной колокольни. Объединяющая храм и колокольню широкая трапезная, притворы с пологими фронтонами у северной и южной стен храма и низкие объемы у основания колокольни относятся к середине XIX века. Алтарную апсиду охватывает еще более поздняя, укрепляющая ее стены, пониженная пристройка с овальными углами.

Декоративная обработка стен основных объемов, характерная для середины XIX века, ориентирована на формы классицизма, переработанные в духе ранней эклектики. Она состоит из руста (линейного у низких объемов и квадрового на стенах храма и колокольни), тянутых мелкопрофилированных штукатурных наличников, которые на восточной стене храма дополнены килевидным подвышением в русском стиле. Венчающий карниз храмовой части опирается на профилированные кронштейны.

Кирпичная стена ограды имеет двое ворот: одни выходят на улицу 25-го Октября, другие - на Первомайскую улицу. Пилоны ворот так же, как лопатки сторожки, декорированы фигурными филенками.